Phylogeography and non-invasive landscape genetics of the European pine marten ("martes martes" L. 1758) : insights into ancient and contemporary processes shaping genetic variation

Abstract

[EN]Understanding the physical and temporal factors that structure populations is essential to their conservation and management. The main objective of this thesis is to identify ancient and contemporary processes shaping genetic variation of the forest dwelling European pine marten (Martes martes L. 1758), trough two distinct disciplines: phylogeography (i.e combination of phylogenetics and biogeography) and landscape genetics (i.e combination of population genetics and landscape ecology). Firstly, this thesis reviews the intraspecific phylogenetic, population genetic, and landscape genetic studies conducted on the 8 recognized Martes species populations; discusses commonalities found across the species in terms of habitats deemed important for connectivity; and identifies knowledge gaps for understanding movement and substructure. Secondly, we investigated the phylogeographic pattern of the European pine marten, providing new insights into the cryptic northern glacial refugia and postglacial recolonization of Europe as well as into genetic relationships between M. martes and M. zibellina. Thirdly, in order to understand how landscape and environmental features influence population genetic structure, non-invasive genetic sampling (i.e sampling genetic material without disturbing the target species) of faeces in combination with landscape genetics methods have been used for the study of this rare and elusive species. For the consecution of this objective we initially designed and applied a non-invasive species identification method to asses the distribution of sympatric martens from fecal DNA (M. martes and M. foina) and thereafter, by means of microsatellite analysis we investigated the spatial genetic structure of the pine marten inhabiting a fragmented landscape. Bayesian spatial and non-spatial models allowed us to detect several populations with genetic discontinuities being associated to human induced landscape transformations (i.e. urban areas, road networks and forest fragmentation processes). Finally, we evaluated the influence of several landscape features on pine marten gene flow within a regional ecological network (Basque country, Spain) through individual-based least-cost distance GIS analysis. Our results confirmed the validity of the designed corridors and the need to keep taking them into account in land use planning. Besides, we identified areas of intensive agriculture and the major road networks as landscape features which limit pine marten gene flow. To the best of our knowledge, this is the first time that a GIS modeled ecological network has been evaluated through a landscape genetics approach.

[ES]El estudio de los factores físicos y temporales que influyen en los procesos de estructuración poblacional resulta esencial para una adecuada gestión y conservación de las especies. El principal objetivo de esta tesis es identificar los procesos históricos y contemporáneos que han determinado la distribución actual de la variación genética de una especie eminentemente forestal como la marta europea (Martes martes L. 1758) a través de dos disciplinas: la filogeografía (i.e. la combinación de la filogenia y la biogeografía) y la genética del paisaje (i.e. la combinación de la genética de poblaciones y la ecología del paisaje). En primer lugar, esta tesis hace una revisión exhaustiva de los diferentes estudios llevados a cabo en las 8 especies del género Martes en lo concerniente a las filogenias intra-específicas, la genética de poblaciones y la genética del paisaje; discute los patrones generales detectados en las diferentes especies en relación a los hábitats considerados de especial relevancia para la conectividad; e identifica las principales lagunas de conocimiento en lo que respecta a la comprensión de los patrones dispersivos y la sub-estructuración poblacional. En segundo lugar, investigamos el patrón filogeográfico de la marta europea aportando nuevas evidencias sobre la existencia de refugios crípticos más allá de las Penínsulas mediterráneas; sobre los procesos de recolonización post-glacial de Europa así como acerca de las relaciones genéticas entre M. martes y M. zibellina. En tercer lugar, la aplicación de técnicas moleculares en muestras noinvasivas (i.e la obtención de material genético sin necesidad de capturar o interferir con la especie objetivo) en combinación con métodos de genética del paisaje nos permitió el estudio de una especie rara y elusiva con el objetivo de comprender los factores ambientales y territoriales que influyen sobre su distribución y sobre la estructuración de sus poblaciones. Para ello, se desarrolló inicialmente un método genético no-invasivo que permitió determinar la distribución de las especies simpátricas del género Martes (M. martes y M. foina) a partir del ADN extraído de muestras fecales y, posteriormente, investigar mediante el uso de marcadores microsatélites la estructuración genética espacial de la marta en un ambiente fragmentado. Los modelos Bayesianos espaciales y no-espaciales nos permitieron detectar diferentes poblaciones cuyas discontinuidades genéticas aparecen asociadas a transformaciones paisajísticas de carácter antropogénico (i.e. áreas urbanas, infraestructuras viarias, y procesos de fragmentación forestal). Por último, evaluamos la influencia de diferentes variables paisajísticas sobre el flujo génico de la marta en el marco de una red ecológica regional (País Vasco, España) mediante la utilización de distancias de mínimo-coste y análisis GIS. Nuestros resultados confirmaron la validez de los corredores diseñados y por tanto, la necesidad de seguir considerándolos como herramientas útiles en la planificación territorial. Además, identificamos que los elementos paisajísticos que limitan mayoritariamente el flujo génico de la marta son las áreas de agricultura intensiva, las principales infraestructuras viarias así como las zonas urbanizadas. Este trabajo es pionero en la evaluación a través de un estudio basado en genética del pasaje, de una red ecológica modelizada mediante GIS.

[EUS]Espezieen kontserbazio eta kudeaketa egokirako, populazioen egituran eragiten duten eragile fisiko eta denborazkoak ikertzea ezinbestekoa da. Tesi honen helburu nagusia, basoko espeziea den lepahoriaren (Martes martes L. 1758) gaur egungo aniztasun genetikoaren banaketan eragin duten prozesu historiko eta garaikideak identifikatzea da bi diziplina ezberdinen bidez: filogeografia (i.e. filogenia eta biogeografiaren konbinazioa) eta paisaiaren genetika (i.e. populazioen genetika eta paisaiaren ekologiaren konbinazioa). Lehenik eta behin, tesi honek Martes generoko 8 espezieen filogenia intraespezifikoa, populazioen genetika eta paisaiaren genetika arloetan gauzatu diren ikerketak berrikusi; espezie ezberdinetan konektibitaterako garrantzia berezia duten habitatetan antzeman diren patroi orokorrak eztabaidatu eta sakabanatze patroi eta populazioen barne egiturei dagokien ulermen hutsune nagusiak identifikatzen ditu. Bestalde, lepahori europarraren patroi filogeografikoa ikertuz, mediterranear Penintsulakoez gain babesleku kriptikoen existentziaren ebidentziak, Europako glaziazio ondorengo birkolonizazio prozesuak zein M. martes eta M. zibellina arteko erlazio genetikoei buruzko ekarpenak egin ditugu. Teknika molekular ez inbaditzaileen (i.e. material genetikoa eskuratu espeziea harrapatu edo oztopatu gabe) eta paisaiaren genetika metodoen konbinazioaren erabilera, espezie arraro eta sahieskorren ikerketa egokiak burutzeko eraginkorra da. Teknika hauek, populazioen egituraketan eragiten duten ingurune eta lurralde eragileak ulertzea ahalbidetzen dute. Ondorioz, helburu hau lortzeko lehenik Martes generoko (M. martes eta M. foina) espezie sinpatrikoen banaketa zehazten duen metodo genetiko ez inbaditzailea garatu zen. Ondoren, mikrosatelite markatzaileen bidez, lepahoriak ingurune zatikatuan duen egitura genetiko espaziala ikertu zen. Modelo Bayesiano espazial eta ez espazialek, populazio desberdinetan etenaldi genetikoa izaera antropogenikoa duen paisaiaren eraldaketarekin (i.e. bide azpiegiturak eta basoko zatiketa prozesuak) loturik dagoela antzematea ahalbidetu dute. Azkenik, eskualde mailako sare ekologiko batean (Euskal Autonomia Erkidegoa, Espainia) eta distantzia kostu minimoak eta SIG azterketa erabiliz, lepahoriaren fluxu genikoan aldagai paisajistiko ezberdinek duten eragina aztertu genuen. Gure emaitzek, diseinatutako korridoreen balioa berretsi eta lurralde planifikazioetan tresna baliagarri moduan aintzakotzat hartzen jarraitzea beharrezkoa dela baieztatzen dute. Horretaz gain, nekazaritza intentsiboa, bide azpiegitura nagusiak eta gune urbanizatuak, lepahoriaren fluxu genikoa mugatzen duten elementu paisajistiko nagusiak direla identifikatu genuen. Lan hau, paisaiaren genetikan oinarritutako ikerketa baten bidez SIG bitartez modelizatutako sare ekologiko baten azterketan aitzindaria da.